Аэропорт начал свою работу 17 августа 1932 года. Первоначально аэропорт носил название «Вильно-Порубанек» (польск. Wilno-Porubanek) по названию близлежащей деревни Порубанек (сейчас район Киртимай). Сначала из аэропорта осуществлялись только внутренние рейсы на Варшаву и Львов. Затем, с 15 апреля 1939 года, и международные, на Каунас.
4 октября 1954 года было завершено строительство первого здания аэровокзала, построенного в стиле сталинский ампир по проекту архитекторов Дмитрия Бурдина и Геннадия Ёлкина. Здание с семью нишами главного западного фасада, в которых расположены скульптуры, с кессонными потолками, лепниной, рельефными колоннами в интерьере включено в Реестр культурного наследия Литвы и охраняется государством как объект регионального значения; код в Реестре 15877. В настоящее время в старом здании расположен терминал прилёта.
В конце 1980-х годов старое здание уже с трудом справлялось с возросшим пассажиропотоком и было принято решение о постройке второго терминала. Оно было открыто в 1993 году; в нём расположился терминал вылета.
После вступления Литвы в Шенгенскую зону (2007) потребовалось построить третье здание, чтобы аэропорт соответствовал всем требованиям и правилам Шенгенского соглашения. Его открытие состоялось в 2007 году. В настоящее время аэропорт может обеспечить пассажиропоток порядка 1,8 млн пассажиров при количестве полетов приблизительно 30 тыс. в год, не считая грузовых перевозок, объём которых уже превысил 5000 тонн в год.
В 2014 году были проведены исследования ВПП, которые выявили необходимость её реконструкции. Ремонт планировалось начать в 2016 году, но только в 2017 году была проведена значительная реконструкция (после этого ВПП прослужит еще 25 лет), аэропорт был закрыт на пару месяцев (многие рейсы были перенесены в Каунас). В 2021 году завершилась реконструкция рулежных дорожек и строительство северного перона. В 2022 году планируют начать строительство завода по переработке стоков от противооблединительной обработки самолетов, собранная жидкость на заводе будет преобразована для вторичного использования. Также был построен посылочный терминал DHL.
В 2019 году в 1,5 км от терминала аэропорта была установлена площадка для наблюдения за самолётами (англ. Planespotting). Площадка оборудована смотровой вышкой, сидячими местами с крышей и освещением, парковкой для автомобилей и детской площадкой.