Основание церкви относится к 1-й трети XVII века. В 1737 году на средства купцов Гладушевых было построено кирпичное однокупольное здание церкви в стиле барокко с тёплым пятикупольным приделом во имя святого пророка Илии. До 1862 года именовалась «Никольской». В 1862 году церковь заново отремонтировали и освятили во имя Покрова Пресвятой Богородицы. После постройки новой церкви Николая Чудотворца Покровская стала бесприходной. По состоянию на 2018 год храм находится в полуразрушенном состоянии. Есть предположение, что Покровский, бывший Никольский храм является самым древним в Венёве из дошедших до нашего времени. В дозорной книге за 1636 год упомянута Благовещенская церковь с Никольским приделом, устоявшая (как и церковь Параскевы Пятницы) после татарского разорения 1633 года: «въ старомъ же острогҍ церковь Благовещенiя Пречистые Богородицы, да въ придҍлҍ Великаго Чудотворца Николы древяна клецки». В более поздних источниках церковь Благовещения не упоминается. Она могла быть и ранее также переименована (такое часто случалось) по приделу.