Решение о строительстве в Твери мечети было принято местными мусульманами в 1905 году Тверской имам Хусаин Сеид-Бурхан (1876—1933) собрал сведения о численности мусульман в составе расквартированных в городе полков (8-го гренадерского и 1-го Драгунского); их оказалось 73 человек. По сведениям товариществ Тверской и Рождественской мануфактуры братьев Коняевых и администрации завода Ивана Залогина, в составе указанных коллективов работало до 150 мусульман. В целом по Твери в строительстве мечети испытывали необходимость около 300 человек. Сбором документов для получения разрешения на строительство занимался Ф. И. Алышев; он же взял на себя ответственность перед властью губернии за строительство здания как доверенное лицо мус. общины города.
17 апреля 1906 года в губернское правление поступило прошение от Ф. И. Алышева, содержащее просьбу утвердить проект и разрешить возведение мечети; к нему прикладывался документ, на основании которого ещё 12 августа 1905 года городская управа выделила под строительство Тверской соборной мечети участок земли напротив Земской больницы в конце Миллионной улицы площадью 150 кв. саженей (около 315 м²). После подтверждения согласия о строительстве мечети со стороны различных ветвей власти документы поступили в строительное отделение губернского правления и были рассмотрены 11 июля 1906 года. К тому времени строительство было уже развернуто: с конца апреля 1906 года началось возведение каменных стен, а 3 октября того же года строительство было полностью завершено.
На строительство Тверской соборной мечети собирала средства вся мусульманская община (было собрано по подписке в Твери и др. городах ок. 2500 руб.), но основную часть расходов взял на себя Ф. И. Алышев. В целом постройка обошлась в 15 тысяч рублей, оборудование здания — в 2 тысячи.
Торжественное открытие Тверской соборной мечети состоялось 27 октября 1906 года в месяц Рамадан; ему предшествовало торжественное богослужение, которое провели петербургский ахун А. Баязитов, московский — Х. Агеев и тверской имам Х. Сеид-Бурхан. На открытии мечети присутствовали тверской губернатор, городской голова, начальник Тверского гарнизона, гости из Петербурга: генерал от кавалерии князь Чингиз-хан, редактор-издатель ряда петербургских мусульманских газет Г.-Р. Ибрагимов и др. высокопоставленные лица. Была зачитана телеграмма от имени императора Николая II, в которой «в связи с официальным открытием мечети Его Величество… повелевает для полного завершения строительства пожертвовать две тысячи рублей». После речи губернатора в Общественном собрании Ф. И. Алышев дал по случаю открытия Тверской соборной мечети торжественный обед, во время которого ораторы подчеркивали необходимость дальнейшего развития «духовной дружбы» между мусульманами и православными, живущими в Твери.
Тверская соборная мечеть была официально закрыта в июле 1935 года. В советское время в здании размещались различные учреждения, в частности долгое время здесь был ресторан «Восток». Но мусульманская община Тверской области продолжала существовать, возглавляемая неофициальными муллами.
Исмаил Файзрахманов стал и официальным имамом в Тверской соборной мечети в 1992 году, когда здание мечети было возвращено мусульманской общине. В 1998—2003 годах имам-хатыбом Тверской соборной мечети являлся выходец из Нижегородчины Фанис Билялов, окончивший Московский высший исламский духовный колледж. С 2003 года имам-хатыбом является Р. М. Мусин.
27 октября 2006 года членами мусульманской общины и общественностью Твери широко отмечался 100-летний юбилей Тверской соборной мечети. На праздник прибыло множество гостей, в том числе председатель СМР муфтий Равиль Гайнутдин, председатель ДУМНО Умар Идрисов, видные представители мусульманской общин Нижнего Новгорода, Ярославля, Иванова, Вологды и др. После праздничного богослужения и обеда с руководителями Тверского региона в ДК «Пролетарка» состоялось торжественное заседание, посвященное этому знаменательному событию, во время которого мусульман области тепло приветствовал и поздравил губернатор Дмитрий Зеленин.
Ремонт здания Тверской соборной мечети был развернут только в 2008 году. На реставрацию из федерального бюджета было выделено более 4 млн рублей, что позволило произвести ремонт помещения, привести в порядок всю территорию исламского комплекса, укрепить фундамент соборной мечети и обновить позолоту её полумесяцев и шпилей.
Здание Тверской соборной мечети выполнено по образцовому проекту 1844 года в новомавританском стиле. Архитектор — Б. Г. Поляк. Длина здания — 12 м; протяженность его подчеркнута с помощью членения 6 оконными проемами с подковообразными арками. Зрительному уменьшению массива здания служат звездчатые 8-конечные окна, а также карниз с элементами местного зодчества. По углам крыши расположены маленькие купола, соединенные зубчатым гребешком, растянутым по всему периметру. В северной части, в углу над входом, расположен минарет — цилиндрическая башня высотой 16,3 м с куполом; на минарете расположен шпиль здания высотой до 4,5 м. Крыша северного объема украшена кирпичным узором в восточном стиле. Вокруг окон располагалась лепнина, которая почти целиком была утрачена по прошествии времени и сегодня подлежит реставрации. Рустовка — чередование горизонтальных полос в два цвета: белого и красного — придает облику мечети особую выразительность и по стилю роднит здание Тверской соборной мечети с мечетями Владикавказа и Потсдама. Зал для молитвы имеет вместительные хоры и галереи на уровне 2-го этажа, куда ведет маршевая лестница. В 1913 году вокруг Тверской соборной мечети появилась каменная ограда с металлическими стрельчатыми секциями, соединенными каменными столбами.